Med sina 19 kilometer blir bron längre än den tidigare rekordhållaren, Vasco da Gama-bron i Lissabon.
Byggprojektet har kostat 228 miljarder rubel, motsvarande drygt 30 miljarder kronor. Bron löper från den ryska Krasnodar-regionen till staden Kertj på Krim, över sundet mellan Svarta havet och Azovska sjön.
Klädd i jeans och jacka satta sig Putin bakom ratten i ett byggfordon för att köra de nästan två milen över bron när den invigdes under tisdagen. Efter honom följde flera tippvagnar, cementblandare, lastbilar och kranar – en procession som livesändes av den statsägda tv-kanalen Rossiya 24.
– Tack vara er talang har detta projekt, detta mirakel, kunnat ske, sade Putin inför en grupp byggarbetare efter att han åkt färdigt.
”Ockupationsmakt”
Bron öppnas för biltrafik på onsdag, medan tågtrafikdelen väntas bli färdigställd först i slutet av nästa år.
Annekteringen av Krimhalvön 2014 väckte stor ilska i Ukraina och har dömts ut som olaglig av Västvärlden, medan den hyllats i Ryssland. Ukrainas premiärminister Volodymyr Hrojsman beskriver bron som ett brott mot internationell rätt.
– Den ryska ockupationsmakten, som tillfälligt har ockuperat Krim, fortsätter att agera utanför internationell lag, säger han till AFP.
Drabbat av sanktioner
Ukraina har även anklagat byggprojektet för att orsaka miljöskador och uppgett att bron kommer att hindra större fartyg från att ta sig till hamnar i Azovska sjön.
EU:s och USA:s sanktioner mot Ryssland har slagit mot personer som varit inblandade i projektet. Däribland Putins nära allierade, affärsmannen Arkadij Rotenberg, vars företag vann upphandlingen om kontraktet.
”Det här innebär ytterligare en rysk kränkning av Ukrainas suveränitet och territoriella integritet”, skriver en talesperson för EU:s utrikespolitiska stab i ett uttalande.
Det har varit besvärligt att nå halvön från södra Ryssland på grund av långa köer till färjorna, som ibland inte kan åka på grund av svår väderlek.
Sanktionerna mot Ryssland har inneburit att Krim varit beroende av matleveranser via havet, varför bron kommer att spela en viktig roll i att minska beroendet av sådana transporter.